Del frío al agua templada: por qué los agentes de furunculosis que emergen en Chile crecen mejor a 23°C que a 10°C

Detalles adicionales del estudio principal

Campo	Detalle
Título	Aeromonas piscicola in Chilean Salmon Farming: Genomic Insights, Phenotypic Traits, Virulence and Field Immune Response
Autores	Mancilla M, Ojeda A, Yuivar Y, Grandón M, Valderrama S, Oyarzún M, Grothusen H, Ibarra P, Bustos P
Instituciones	Laboratorio de Diagnóstico y Biotecnología, ADL Diagnostic Chile (Puerto Montt); TEKBios Fish Trial Center (Maullín)
Revista	Pathogens, 2026, volumen 15, artículo 402. Recibido el 10 de marzo, aceptado el 7 de abril, publicado el 8 de abril de 2026. Acceso abierto bajo licencia CC BY
Tipo de estudio	Caracterización fenotípica, genómica comparativa, ensayo de virulencia in vivo y serología de campo
Muestra	Cinco aislados de agua dulce con cinéticas de crecimiento a 10, 23 y 37°C y salinidades de 0, 0,5 y 2% de NaCl; secuenciación completa de tres genomas; desafío in vivo en 140 salmones del Atlántico de 28 g promedio
Aprobación ética	Comité de Ética de ADL Diagnostic Chile, documento 2024-01, 11 de noviembre de 2024
Financiamiento	CORFO, subsidio PI-5297, y fondos internos de ADL Diagnostic Chile y TEKBios Fish Trial Center
Conflictos de interés	Ninguno declarado
DOI	10.3390/pathogens15040402

Una enfermedad que nació en aguas frías

El primer aislamiento documentado de Aeromonas salmonicida corresponde al trabajo de Emmerich y Weibel en 1894, durante un brote en una piscicultura de trucha café en Baviera. Desde ahí la enfermedad se extendió por Austria, Bélgica, Irlanda, Francia, Suiza y el Reino Unido, y posteriormente al resto del mundo salmonicultor.

La caracterización clásica del agente lo describe con precisión: la furunculosis clásica es producida por bacterias gramnegativas psicrofílicas, de pigmento pardo, agrupadas en la subespecie A. salmonicida subsp. salmonicida, que afecta principalmente a salmónidos silvestres y de cultivo. Psicrofílico significa adaptado al frío: organismos cuyo crecimiento óptimo ocurre a temperaturas bajas.

Esa característica no es un detalle taxonómico. Define dónde ocurre la enfermedad. La historia sanitaria de la furunculosis se escribió en los fiordos noruegos, donde entre 1988 y 1991 el país atravesó una crisis con mortalidades cercanas al 90% que solo se resolvió con la introducción de vacunas con adyuvante oleoso entre 1991 y 1992, y una reducción posterior del uso de antibacterianos superior al 90%.

Existe una excepción histórica que conviene retener porque anticipa lo que viene: A. salmonicida subsp. pectinolytica, descrita en el año 2000 desde un río fuertemente contaminado en Argentina, es una subespecie mesofílica, capaz de crecer sobre 35°C, y fue aislada solo desde muestras ambientales, no desde peces enfermos.

Qué muestran las curvas de crecimiento

El trabajo publicado en 2026 sometió cinco aislados de agua dulce a un ensayo de cinética de crecimiento en caldo tríptico de soya, con lecturas horarias durante 48 horas, a tres temperaturas y tres concentraciones de sal.

Los aislados evaluados fueron tres de Aeromonas piscicola recuperados de brotes de furunculosis en agua dulce, más dos de A. salmonicida incluidos como referencia: uno con la capa A presente y otro carente del gen vapA.

Los resultados:

Condición	A. salmonicida con capa A (clásica)	A. salmonicida sin vapA	A. piscicola (tres aislados)
10°C (psicrofílica)	Crecimiento pobre	Mantiene capacidad de adaptación	Mantiene capacidad de adaptación
23°C (mesofílica)	Crecimiento pobre	Óptimo	Óptimo
37°C	Crecimiento pobre	Crece, subóptimo	Crece, subóptimo
Salinidad 0 a 2%	Crecimiento pobre	Efecto escaso	Efecto escaso

La formulación de los autores es directa: las curvas revelan crecimiento óptimo para todos los aislados a temperaturas mesofílicas de 23°C, manteniendo la capacidad de adaptarse a condiciones psicrofílicas de 10°C. El crecimiento a 37°C, aunque subóptimo, pudo confirmarse para el genotipo sin vapA y para todos los aislados tipo A. salmonicida. Y de forma notable, el aislado representativo de la versión más clásica con capa A exhibió peor crecimiento bajo todas las condiciones evaluadas. La salinidad tuvo escaso efecto en el rango probado.

Los propios autores extraen la conclusión general: los aislados de A. piscicola, así como las variantes de A. salmonicida carentes de vapA, son más versátiles que la cepa altamente virulenta conocida desde hace tiempo, en tanto son capaces de replicarse en un rango amplio de temperaturas y salinidades.

Conviene precisar que esta es una caracterización in vitro, en medio de cultivo. La versatilidad de crecimiento en caldo no equivale directamente a capacidad de causar enfermedad a esas temperaturas en el pez, y el ensayo de desafío del mismo estudio se realizó a 10,7°C, no a temperaturas mesofílicas.

Versatilidad y virulencia: un intercambio aparente

La cepa que crece peor en el ensayo es la misma que históricamente causó la mortalidad más alta. Esa relación inversa aparece también en el desafío in vivo del estudio, aunque con un matiz importante.

Los dos aislados de A. piscicola evaluados in vivo mostraron diferencias marcadas entre sí. Uno mató peces desde el primer día post inoculación y superó 80% de mortalidad al cuarto día con la dosis más alta. El otro no produjo mortalidad hasta el tercer día y no superó 45%, valor alcanzado recién al día once. Con dosis menores no hubo mortalidad con ninguno de los dos aislados.

El hallazgo que acota el alcance de esa virulencia es otro: ninguno de los dos aislados logró infectar a los peces control cohabitantes durante el ensayo, lo que según los autores indica capacidad de diseminación limitada. Es decir, producen enfermedad cuando se inoculan de forma directa y en dosis alta, pero no se propagan con facilidad entre peces en el mismo estanque.

Ese perfil, versatilidad ambiental amplia con capacidad de diseminación limitada y necesidad de dosis altas, describe a un organismo cuya expresión clínica depende más de las condiciones que encuentra que de su potencia intrínseca. Es coherente con lo observado en la variante de A. salmonicida sin vapA, que requiere condiciones de estrés para convertirse en un problema clínico.

De dónde viene la diferencia de virulencia entre aislados

El estudio ofrece una explicación estructural para la diferencia entre los dos aislados de A. piscicola, y es útil porque conecta genoma con fenotipo.

El aislado más virulento posee una estructura completa de lipopolisacárido, con lípido A-core y antígeno O de alto peso molecular. El menos virulento exhibe un perfil truncado, sin la fracción polimérica de antígeno O. Esa diferencia se explica por un hallazgo genómico: en el genoma del aislado más virulento existe una inserción de aproximadamente 10 kilobases que constituye un clúster de biosíntesis de antígeno O no detectado en ningún otro microorganismo listado en GenBank, con la sola excepción de Aeromonas veronii AGM2.

La presencia de ese antígeno O probablemente incrementa la resistencia al suero y la capacidad de colonización del hospedador. Los autores precisan que la contribución exacta de ese locus a la virulencia requiere validación funcional.

Un dato adicional del mismo aislado, con implicancia terapéutica: mostró resistencia pronunciada a oxitetraciclina, con concentración inhibitoria mínima sobre 64 µg/mL, frente a valores entre 0,25 y 1,0 µg/mL en los demás aislados. El análisis bioinformático vinculó ese fenotipo a la presencia del gen de bomba de eflujo tet(E).

Por qué esto importa en agua dulce y en sistemas de recirculación

Los autores establecen el marco de forma explícita: en el contexto de condiciones ambientales crecientemente desafiantes impulsadas por el cambio climático, resulta importante prestar atención a las bacterias mesofílicas, particularmente a los patógenos que afectan a especies criadas en agua dulce, que es especialmente susceptible al calentamiento.

La lógica es directa. Un cuerpo de agua dulce, por su menor volumen e inercia térmica, responde antes y con mayor amplitud a un aumento de temperatura ambiental que la masa oceánica. Y los sistemas de recirculación, que en Chile concentran una proporción creciente de la producción de agua dulce, operan con temperatura controlada y habitualmente más alta que la del mar, precisamente para optimizar el crecimiento de los peces.

Ese conjunto de condiciones, temperatura elevada y estable, salinidad baja, alta densidad de biomasa, describe un ambiente donde un organismo mesofílico y tolerante a salinidad variable tiene ventaja sobre uno psicrofílico estricto.

Corresponde señalar que la relación entre esas condiciones y la aparición de brotes no está demostrada de forma causal. La emergencia de casos en sistemas de recirculación es un hecho documentado, pero sus causas continúan sin explicación establecida.

La ventana de la esmoltificación

Existe un segundo elemento que concentra el riesgo en la misma fase productiva, y que ayuda a entender por qué el fenómeno se observa en peces juveniles.

Los cinco aislados caracterizados en el estudio provienen de agua dulce, y cuatro de ellos fueron recuperados de peces en etapa de alevín. La esmoltificación constituye un período de inmunodepresión fisiológica natural, acompañado de daño mecánico de piel asociado al manejo, y es el mismo período en que la micosis, principal causa de mortalidad infecciosa en agua dulce, alcanza su mayor incidencia.

Un organismo que requiere dosis altas o condiciones favorables para expresarse clínicamente encuentra en esa ventana el escenario que necesita: barrera cutánea comprometida, respuesta inmune disminuida y densidad de biomasa elevada.

El contraste con la historia de la enfermedad

Situar todo lo anterior junto a la trayectoria histórica de la furunculosis permite dimensionar el cambio.

	Furunculosis clásica	Agentes emergentes en agua dulce chilena
Perfil térmico	Psicrofílico	Mesofílico con adaptación a frío
Escenario histórico	Piscicultura bávara 1894, fiordos noruegos 1988-1991	Pisciculturas y sistemas de recirculación, desde 2022
Mortalidad	Cercana al 90% antes de las vacunas	Requiere dosis altas; sin transmisión a cohabitantes en el ensayo
Diseminación	Epidémica	Limitada en condiciones experimentales
Dependencia de condiciones	Menor	Alta: estrés, densidad, temperatura

La lectura que se desprende es que la furunculosis clásica era un problema de patógeno, en el sentido de que su virulencia bastaba para producir mortalidad masiva bajo condiciones ordinarias de cultivo. Lo que emerge hoy es más bien un problema de condiciones: organismos de virulencia moderada y diseminación limitada, pero con un rango de tolerancia ambiental que les permite persistir donde el agente clásico no prospera.

Interpretación Evidencia Vet

El dato más sugerente de este conjunto de evidencia es el que menos atención suele recibir: que la cepa históricamente más letal sea la que peor crece en condiciones de laboratorio bajo todas las temperaturas y salinidades ensayadas. Esa observación admite una lectura ecológica que vale la pena explicitar. La especialización que hizo tan eficiente al agente clásico en aguas frías es también lo que restringe su rango. Los organismos que hoy emergen sacrifican potencia por amplitud.

La consecuencia práctica de ese intercambio es que cambia la naturaleza del problema sanitario. Frente a un patógeno de alta virulencia y rango estrecho, la estrategia efectiva fue una herramienta específica, y la historia noruega muestra que funcionó. Frente a organismos de virulencia moderada, diseminación limitada y rango ambiental amplio, la variable determinante deja de ser el agente y pasa a ser la condición: estrés de manejo, densidad, temperatura, integridad de la barrera cutánea. Son variables de manejo, no de farmacia.

Corresponde acotar con precisión el alcance de la evidencia térmica. Las curvas de crecimiento se obtuvieron en medio de cultivo, no en el pez, y el ensayo de virulencia in vivo del mismo estudio se realizó a 10,7°C. No existe, en este trabajo ni en la literatura consultada, un desafío experimental que compare mortalidad a temperatura psicrofílica frente a temperatura mesofílica con los mismos aislados. Que un organismo crezca mejor a 23°C en caldo no demuestra que cause más enfermedad a esa temperatura en un salmón. Esa es la pregunta que un ensayo de desafío a temperaturas escalonadas podría responder, y sería el paso siguiente natural para convertir esta observación fenotípica en una herramienta predictiva de riesgo.

Finalmente, la conexión con el escenario de calentamiento que plantean los autores es una hipótesis razonable, no un hallazgo. Que los agentes emergentes sean mesofílicos y que el agua dulce sea especialmente susceptible al calentamiento son dos hechos documentados; que el segundo explique la emergencia del primero es una inferencia que la evidencia disponible hace plausible pero no establece.

Conclusión

La furunculosis se consolidó durante más de un siglo como una enfermedad de aguas frías, causada por un organismo psicrofílico cuya virulencia bastaba para generar mortalidades masivas. Los agentes que emergen hoy en pisciculturas chilenas tienen un perfil distinto: crecen mejor a temperaturas mesofílicas, toleran un rango amplio de salinidad, y muestran virulencia moderada con capacidad de diseminación limitada en condiciones experimentales. Ese cambio de perfil desplaza el centro del problema desde el patógeno hacia las condiciones que lo favorecen, y explica por qué la enfermedad aparece hoy en fases y sistemas donde antes tenía poca presencia. La conexión con el calentamiento del agua dulce que plantean los investigadores es plausible y merece atención, aunque todavía no está demostrada. Lo que sí está documentado es más simple y más inmediato: los organismos que hoy causan furunculosis en agua dulce en Chile prosperan en el rango térmico en que operan los sistemas de cultivo intensivo de esa fase.

Puntos clave

• La furunculosis clásica es causada por bacterias psicrofílicas y fue descrita en 1894 en una piscicultura de trucha café en Baviera.
• Los aislados de A. piscicola y la variante de A. salmonicida sin vapA recuperados en agua dulce chilena alcanzan su crecimiento óptimo a 23°C, mantienen adaptación a 10°C y crecen de forma subóptima a 37°C.
• La salinidad entre 0% y 2% tuvo escaso efecto sobre el crecimiento de estos aislados.
• El aislado representativo de la cepa clásica con capa A mostró peor crecimiento bajo todas las condiciones ensayadas.
• Los autores concluyen que los agentes emergentes son más versátiles que la cepa altamente virulenta conocida históricamente.
• En el desafío in vivo, ninguno de los aislados de A. piscicola logró infectar a los peces control cohabitantes, lo que indica capacidad de diseminación limitada.
• La diferencia de virulencia entre aislados se asocia a la presencia de un clúster de biosíntesis de antígeno O de unas 10 kilobases, no descrito en ningún otro organismo de GenBank salvo una excepción.
• Uno de los aislados presentó resistencia pronunciada a oxitetraciclina, con concentración inhibitoria mínima sobre 64 µg/mL, mediada por el gen de eflujo tet(E).
• Los autores vinculan la relevancia de las bacterias mesofílicas al escenario de calentamiento, señalando que el agua dulce es especialmente susceptible.
• Las curvas de crecimiento provienen de medio de cultivo; el ensayo de virulencia se realizó a 10,7°C, por lo que la relación entre temperatura y expresión clínica no está demostrada experimentalmente.

Referencias

1. Mancilla M, Ojeda A, Yuivar Y, Grandón M, Valderrama S, Oyarzún M, Grothusen H, Ibarra P, Bustos P. Aeromonas piscicola in Chilean salmon farming: genomic insights, phenotypic traits, virulence and field immune response. Pathogens. 2026;15(4):402. https://doi.org/10.3390/pathogens15040402

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5. Emmerich R, Weibel E. Über eine durch Bakterien erzeugte Seuche unter den Forellen. Archiv für Hygiene und Bakteriologie. 1894;21:1-21.

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7. Lagadec E, Mjølnerød EB, Jensen ØM, Plarre H, Nylund A. Multiple Aeromonas strains isolated from Atlantic salmon (Salmo salar) displaying red skin disease signs in Scandinavian rivers. Journal of Fish Diseases. 2024;47:e13870. https://doi.org/10.1111/jfd.13870

8. Vasquez I, Hossain A, Gnanagobal H, Valderrama K, Campbell B, Ness M, et al. Comparative genomics of typical and atypical Aeromonas salmonicida complete genomes revealed new insights into pathogenesis evolution. Microorganisms. 2022;10:189. https://doi.org/10.3390/microorganisms10010189

9. Wiklund T, Dalsgaard I. Occurrence and significance of atypical Aeromonas salmonicida in non-salmonid and salmonid fish species: a review. Diseases of Aquatic Organisms. 1998;32:49-69. https://doi.org/10.3354/dao032049

10. Ishiguro EE, Ainsworth T, Trust TJ, Kay WW. Congo red agar, a differential medium for Aeromonas salmonicida, detects the presence of the cell surface protein array involved in virulence. Journal of Bacteriology. 1985;164:1233-1237. https://doi.org/10.1128/jb.164.3.1233-1237.1985

11. Servicio Nacional de Pesca y Acuicultura. Informe con información sanitaria de agua dulce y mar, año 2024. Ministerio de Economía, Fomento y Turismo, Gobierno de Chile, 2025.

¿Qué significa esto en terreno?

• Considerar la temperatura del sistema como variable de riesgo sanitario y no solo como parámetro productivo, particularmente en sistemas de recirculación que operan por sobre la temperatura de agua de mar.
• Tener presente que la ausencia de pigmento pardo y la falta de retención de rojo Congo en cultivo, características clásicamente asociadas a cepas atípicas, también se presentan en organismos que no corresponden a A. salmonicida.
• Priorizar el control de las condiciones predisponentes, en particular estrés de manejo, densidad e integridad de la barrera cutánea durante la esmoltificación, dado que los organismos descritos requieren dosis altas o condiciones favorables para expresarse clínicamente.
• Interpretar con cautela un resultado de baja diseminación en condiciones experimentales, ya que la ausencia de transmisión a cohabitantes en un estanque controlado no descarta diseminación bajo densidades y condiciones de campo.
• Solicitar antibiograma ante lesiones ulcerativas en agua dulce, considerando que uno de los aislados caracterizados presentó resistencia pronunciada a oxitetraciclina mediada por bomba de eflujo.
• Registrar la temperatura del sistema y las condiciones de manejo previas al brote como parte de la información diagnóstica, no solo el agente identificado.